La Camarilla nasce alla metà del XIV secolo, ma la sua origine risale alla prima caccia ai vampiri, perpretata nel corso dell'Inquisizione tardo medievale che portò alla morte ultima di molti fratelli. In risposta a tale sterminio nacque la Camarilla, che vede riuniti in sé tutti i Cainiti nella Masquerade, la quale rispetta le sei Tradizioni (o Leggi fondamentali).
Alla base di tale organizzazione vi è la convinzione che la miglior difesa contro la Chiesa e contro gli Antidiluviani sia il confondersi con i mortali, celando la propria natura: la Masquerade.

Ai vertici della Camarilla vi è il CIRCOLO INTERNO, formato dai Fondatori dell'Ordine e i più anziani. I membri mantengono l' anonimato. Il Circolo Interno si riunisce ogni 13 anni a Venezia.

Immediatamente sotto vi sono i CONCILIATORI: sono i rappresentanti dei sei clan, gli occhi del Circolo Interno. Hanno un potere immenso che si estende per territori vastissimi.

Gli esecutori del volere dei Conciliatori, sono gli ARCONTI: controllano le città sotto i Conciliatori a cui fanno capo, aggiornandoli sugli avvenimenti.

Ogni città è controllata da un PRINCIPE: stabilisce leggi e norme, in modo da mantenere il controllo assoluto della città. Risponde del proprio operato ai Conciliatori che possono farlo decadere in qualsiasi momento.

Il Principe è coadiuvato dalle altre cariche ufficiali della Camarilla:

i PRIMOGENITI (gli Anziani rappresentanti di ogni clan che si riuniscono con il principe per prendere le decisioni più importanti)

il CONSIGLIERE che ha facoltà consultive

lo SCERIFFO deve far rispettare l'autorità del Principe, punendo anche fisicamente i trasgressori

il CUSTODE DELL'ELYSIUM si occupa della sicurezza di tale luogo, mantenendolo sicuro ed impenetrabile ai non autorizzati

Vi sono, poi, altre cariche di minor rilievo: Arpie, Segretario e Castigatore.

Allo stato attuale, la Camarilla risulta essere ancora la setta vampirica composta dal maggior numero di Cainiti ed è presente in tutti i continenti, ad eccezione delle poche zone controllate dal Sabbat, l'organizzazione nemica.

Appartengono alla Camarilla: Brujah, Malkavian, Nosferatu, Toreador, Tremere e Ventrue